Fondato nel 1973, fu trasferito nel 1987 nell'Appartamento Papale, al primo piano del Palazzo del Laterano. L'Appartamento, risistemato sotto Paolo VI, è costituito da dieci sale affrescate in epoca manierista (notevole il salone detto della Conciliazione decorato con vedute e allegorie relative al pontificato di Sisto V) e presenta arazzi francesi (Gobelins del '700, in parte donati da Napoleone I a Pio VII), arazzi romani (manifattura pontificia del S. Michele), mobili (XVI-XIX sec.), armi (XVI-XVII sec.) e sculture lignee (XIII-XV sec.).
Le Collezioni comprendono invece una raccolta di ritratti dei Papi dal '500 ad oggi, una documentazione del cerimoniale pontificio non più in uso e cimeli dei Corpi Militari Pontifici del XVI-XVII secolo.
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