C'est l'une des plus anciennes fontaines monumentales de Rome, déjà documentée dans le plan de Pietro del Massaio de 1471, et pendant longtemps, c'était aussi la seule fontaine publique de Trastevere. Sa longue histoire est résumée par quelques épigraphes (remaniements ou transcriptions au XIXe siècle de pierres tombales préexistantes) placées sur les côtés de la fontaine. Malgré les nombreuses interventions subies au cours des siècles, la fontaine a conservé en grande partie son architecture originale : un bassin d'abord carré, puis polygonal, au centre duquel s'élevaient deux bassins superposés de tailles différentes (réduits ensuite à un seul).
La première restauration remonte à la fin du XVe siècle, sous le pontificat d'Alexandre VI Borgia : c'est à cette occasion que le deuxième bassin a été supprimé et que quatre têtes de loup en bronze ont été ajoutées autour du bassin restant. Les principaux changements, cependant, ont été effectués au cours du XVIIe siècle. Au début du siècle, nous apprenons qu'une intervention a été réalisée par Girolamo Rainaldi, probablement suite à l'arrivée de l'Acqua Felice à Trastevere. Sous le règne du pape Alexandre VII Chigi (1655-1667), la fontaine fut déplacée au centre de la place et alimentée davantage par l'aqueduc Trajan-Paul rénové. Les travaux ont été confiés à Gian Lorenzo Bernini, qui a sculpté les armoiries d'Alexandre VII et l'inscription commémorative dans les cadres du bassin, au-dessus desquels quatre coquilles doubles ont été insérées. Enfin, dans la dernière décennie du XVIIe siècle, sous le pontificat d'Innocent XII Pignatelli, Carlo Fontana agrandit le bassin et remplaça les coquilles du Bernin par des coquilles plus grandes tournées vers l'intérieur, donnant à la fontaine son aspect actuel.
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